El Wrexham AFC ostenta el título de ser el club de fútbol profesional más antiguo de Gales y el tercero más antiguo del mundo. Fundado el 4 de octubre de 1864 por miembros del club de críquet local en el pub The Turf Hotel, la entidad adoptó los colores rojo y blanco como su seña de identidad. El equipo disputa sus encuentros como local en el Racecourse Ground, recinto reconocido como el estadio internacional de fútbol en uso más antiguo del planeta.
A pesar de competir históricamente en el sistema de ligas del fútbol inglés, el Wrexham AFC dominó el fútbol galés al conquistar la Copa de Gales en 23 ocasiones, un récord absoluto en la competición. Estos triunfos le permitieron participar en torneos europeos, alcanzando su mayor hito internacional en la temporada 1975/76 al llegar a los cuartos de final de la Recopa de Europa. En aquella edición, bajo la dirección técnica de John Neal, el equipo eliminó al Djurgårdens IF sueco y al Stal Mielec polaco antes de caer ante el Anderlecht, a la postre campeón del torneo.
El episodio más famoso de su historia reciente tuvo lugar el 4 de enero de 1992 en la tercera ronda de la FA Cup. El Wrexham AFC, que ocupaba los últimos puestos de la cuarta división, eliminó al vigente campeón de Inglaterra, el Arsenal, tras vencer por 2-1 con un célebre gol de tiro libre del veterano Mickey Thomas y un tanto decisivo de Steve Watkin. Entre sus figuras históricas destacan también el goleador Dixie McNeil y el defensa Joey Jones, campeón de Europa con el Liverpool FC.
En noviembre de 2020, la institución inició una etapa de repercusión mundial tras ser adquirida por los actores de Hollywood Ryan Reynolds y Rob McElhenney. La llegada de los nuevos propietarios aportó estabilidad económica, proyección internacional y una serie de ascensos de regreso a la English Football League (EFL), uniendo la tradición del siglo XIX con un fenómeno mediático global.