El FC Alashkert fue fundado en 1990 en la localidad de Martuni, en la provincia armenia de Gegharkunik, tomando su nombre de la histórica ciudad armenia de Alashkert, en la Armenia Occidental (la actual Eleşkirt, en Turquía), un lugar de profundo significado para la memoria nacional armenia. Los primeros años del club fueron turbulentos: tras una difícil temporada en la máxima categoría en 1992, el equipo se retiró de la liga, regresó en 1998 y finalmente fue disuelto en el año 2000.
El club fue reactivado en 2011 por Bagrat Navoyan, un empresario nacido en Martuni. Ya en su primera temporada de vuelta, el Alashkert ganó el título de la segunda división, y en 2013, tras adquirir el Estadio Nairi de Ereván, el club se trasladó oficialmente a la capital armenia, y el recinto pasó a llamarse Estadio Alashkert. El equipo juega de amarillo y negro, lo que le vale el apodo de "Deghinnery" (Los Amarillos), y desde 2017 mantiene un acuerdo de colaboración con el club brasileño Botafogo.
En el ámbito nacional, el Alashkert ha ganado cuatro campeonatos de Armenia, una Copa de Armenia y tres Supercopas armenias, consolidándose como una de las fuerzas dominantes del fútbol armenio de la última década.
Sin embargo, el capítulo más importante de su historia se escribió en Europa. En la temporada 2021-22, el Alashkert eliminó al kazajo Kairat Almaty en la tercera ronda previa de la Liga Europa, ganando el partido de vuelta en Ereván por 3-2 tras la prórroga. En la ronda de play-off, el equipo cayó 0-1 en el global ante los escoceses del Rangers, descendiendo a la Liga Conferencia, donde el Alashkert hizo historia como el primer club armenio en alcanzar la fase de grupos de una competición de clubes de la UEFA, integrando un grupo junto al LASK, el Maccabi Tel Aviv y el HJK de Helsinki.