FC Alaszkert powstał w 1990 roku w miasteczku Martuni w prowincji Gegharkunik, a swoją nazwę zaczerpnął od historycznego ormiańskiego miasta Alaszkert w Armenii Zachodniej (dziś tureckie Eleşkirt) – symbolicznego miejsca ormiańskiej pamięci narodowej. Losy klubu w latach 90. były burzliwe: po nieudanym sezonie w najwyższej klasie rozgrywkowej w 1992 roku drużyna wycofała się z ligi, wracała do gry w 1998 roku, po czym ostatecznie rozwiązano ją w 2000 roku.
Klub reaktywował w 2011 roku biznesmen Bagrat Nawoyan, pochodzący z Martuni. Już w pierwszym sezonie po wznowieniu działalności Alaszkert wygrał rozgrywki drugiej ligi, a w 2013 roku, po zakupie stadionu Nairi w Erywaniu, oficjalnie przeniósł się do stolicy Armenii – obiekt przemianowano wówczas na Stadion Alaszkert. Zespół występuje w barwach żółto-czarnych, stąd przydomek "Deghinnery" (Żółci), a od 2017 roku klub prowadzi współpracę partnerską z brazylijskim Botafogo.
Na krajowym podwórku Alaszkert zdobył cztery tytuły mistrza Armenii, Puchar Armenii oraz trzykrotnie triumfował w Superpucharze kraju, stając się jedną z czołowych sił ormiańskiej piłki ostatniej dekady.
Najważniejszy rozdział w historii klubu napisano jednak w Europie. W sezonie 2021/2022 Alaszkert wyeliminował kazachski Kairat Ałmaty w trzeciej rundzie eliminacji Ligi Europy, wygrywając rewanż w Erywaniu 3:2 po dogrywce. W rundzie play-off drużyna uległa szkockim Rangers 0:1 w dwumeczu, co oznaczało spadek do Ligi Konferencji – tam jednak Alaszkert zapisał się w historii jako pierwszy klub z Armenii, który awansował do fazy grupowej jakichkolwiek rozgrywek klubowych UEFA, trafiając do grupy z LASK-iem, Maccabi Tel Awiw i HJK Helsinki.