El FC Dinamo Tbilisi se fundó en 1925 bajo el auspicio de la sociedad deportiva Dinamo, en una época en la que el fútbol apenas empezaba a consolidarse como el deporte principal de Georgia. Junto al Dynamo de Kiev y el Dynamo de Moscú, el Dinamo de Tbilisi fue uno de los pocos clubes que nunca descendió de la Liga Superior soviética, proclamándose campeón de la URSS en dos ocasiones: en 1964, cuando la afición georgiana apodó al equipo los "Chicos de Oro" tras una victoria en un partido de desempate ante el Torpedo de Moscú, y de nuevo en 1978 bajo la dirección del entrenador Nodar Ajalkatsi.
El mayor triunfo del Dinamo llegó bajo Ajalkatsi en 1981, cuando el club conquistó la Recopa de Europa, venciendo al Carl Zeiss Jena de Alemania del Este por 2-1 en la final disputada en Düsseldorf. Sigue siendo el único título europeo ganado por un club georgiano. Esa misma generación dorada, formada en torno a jugadores como David Kipiani y Ramaz Shengelia, ya se había dado a conocer en el continente dos años antes, al eliminar al Liverpool, entonces vigente campeón de Europa, en la primera ronda de la Copa de Europa 1979-80, tras perder 1-2 fuera de casa y ganar 3-0 en Tbilisi.
Tras la independencia de Georgia, el Dinamo Tbilisi recuperó rápidamente su dominio doméstico. El club posee el récord de la Erovnuli Liga con 19 títulos de liga georgianos, el último de ellos en 2022, y también ha ganado la Copa de Georgia más veces que cualquier otro equipo del país. Su cantera ha sido durante décadas una de las principales fuentes de talento para la selección georgiana.
Conocido por sus colores azul y blanco, estrechamente asociados con la tradición futbolística de Georgia, el Dinamo disputa sus partidos como local en el Estadio Boris Paichadze Dinamo Arena, bautizado en honor a una de las primeras estrellas del club y uno de los estadios más grandes del país. Más de cuatro décadas después de su triunfo europeo, el Dinamo Tbilisi sigue siendo el estandarte del fútbol georgiano y un símbolo de la identidad deportiva del país.