«Динамо Тбилиси» было основано в 1925 году под эгидой спортивного общества «Динамо», в эпоху, когда футбол только становился главным видом спорта Грузии. Наряду с киевским и московским «Динамо», тбилисское «Динамо» было одним из немногих клубов, никогда не покидавших высшую советскую лигу, дважды становясь чемпионом СССР — в 1964 году, когда грузинские болельщики прозвали команду «Золотыми парнями» после победы в дополнительном матче над московским «Торпедо» в дополнительное время, и вновь в 1978 году под руководством тренера Нодара Ахалкаци.
Главный триумф «Динамо» пришёлся на 1981 год, когда под руководством Ахалкаци клуб выиграл Кубок обладателей кубков, победив в финале в Дюссельдорфе восточногерманский «Карл Цейсс Йена» со счётом 2:1. Это остаётся единственным европейским трофеем, когда-либо завоёванным грузинским клубом. То же золотое поколение, построенное вокруг таких игроков, как Давид Кипиани и Рамаз Шенгелия, заявило о себе на континентальной арене ещё двумя годами ранее, выбив действующего чемпиона Европы «Ливерпуль» в первом круге Кубка европейских чемпионов сезона 1979/1980: уступив 1:2 в гостях, тбилисцы победили 3:0 дома.
После обретения Грузией независимости «Динамо Тбилиси» быстро восстановило своё внутреннее доминирование. Клуб является рекордсменом Эровнули Лиги с 19 чемпионскими титулами Грузии, последний из которых был завоёван в 2022 году, а также выигрывал Кубок Грузии больше раз, чем любая другая команда страны. Его академия на протяжении десятилетий остаётся одним из главных источников талантов для сборной Грузии.
Известное своими бело-голубыми цветами, тесно ассоциирующимися с грузинской футбольной традицией, «Динамо» проводит домашние матчи на стадионе «Борис Пайчадзе Динамо Арена», названном в честь одной из первых звёзд клуба и являющемся одним из крупнейших стадионов страны. Спустя более четырёх десятилетий после своего европейского триумфа «Динамо Тбилиси» остаётся флагманом грузинского футбола и символом спортивной идентичности страны.