FC Dinamo Tbilisi zostało założone w 1925 roku pod patronatem stowarzyszenia sportowego Dinamo, w czasach gdy piłka nożna dopiero stawała się wiodącą dyscypliną sportową w Gruzji. Wraz z Dynamem Kijów i Dynamem Moskwa, tbiliskie Dinamo było jednym z nielicznych klubów, które nigdy nie spadły z sowieckiej Wyższej Ligi, dwukrotnie zdobywając mistrzostwo ZSRR — w 1964 roku, gdy gruzińscy kibice ochrzcili zespół mianem „Złotych Chłopców” po zwycięstwie w dodatkowym meczu barażowym z Torpedo Moskwa po dogrywce, oraz ponownie w 1978 roku pod wodzą trenera Nodara Achałkacziego.
Największy triumf Dinamo przyszedł pod kierunkiem Achałkacziego w 1981 roku, gdy klub zdobył Puchar Zdobywców Pucharów, pokonując w finale w Düsseldorfie wschodnioniemiecki Carl Zeiss Jena 2:1. Pozostaje to jedynym europejskim trofeum zdobytym w historii przez klub z Gruzji. To samo złote pokolenie, zbudowane wokół takich zawodników jak David Kipiani czy Ramaz Szengelia, zwróciło na siebie uwagę na kontynencie już dwa lata wcześniej, eliminując w pierwszej rundzie Pucharu Europy 1979/1980 broniącego tytułu Liverpool — po porażce 1:2 na wyjeździe zespół wygrał 3:0 w Tbilisi.
Po odzyskaniu przez Gruzję niepodległości Dinamo Tbilisi szybko odbudowało swoją krajową dominację. Klub jest rekordzistą Erovnuli Liga z 19 mistrzostwami Gruzji, ostatnim zdobytym w 2022 roku, a także zdobył Puchar Gruzji więcej razy niż jakikolwiek inny zespół w kraju. Jego akademia od dziesięcioleci pozostaje jednym z najważniejszych źródeł talentów dla reprezentacji Gruzji.
Znane ze swoich niebiesko-białych barw, ściśle kojarzonych z gruzińską tradycją piłkarską, Dinamo rozgrywa mecze domowe na stadionie Boris Paichadze Dinamo Arena, noszącym imię jednej z pierwszych gwiazd klubu i będącym jednym z największych stadionów w kraju. Ponad cztery dekady po swoim europejskim triumfie, Dinamo Tbilisi wciąż pozostaje sztandarowym klubem gruzińskiej piłki nożnej oraz symbolem sportowej tożsamości kraju.