El Club Brugge tiene su origen en el Brugsche Football Club, fundado en 1891 por un grupo de antiguos alumnos de escuelas católicas, que adoptaron el lema latino "mens sana in corpore sano" ("mente sana en cuerpo sano"). Está considerado el club de fútbol más antiguo de Flandes. El equipo lleva su actual nombre flamenco, Club Brugge KV, solo desde 1972; antes de eso, tras una fusión con su rival Football Club Brugeois, funcionaba bajo el nombre francés Football Club Brugeois. El prefijo "Koninklijke" (Real) le fue concedido en 1920, tras conquistar su primer campeonato belga.
La época dorada del club comenzó en 1975 de la mano del entrenador austriaco Ernst Happel, una de las figuras más influyentes de la historia del fútbol europeo. Bajo su dirección, el Brugge conquistó tres campeonatos belgas consecutivos (1976, 1977 y 1978) y, en 1977, su primera Copa de Bélgica, completando así el doblete nacional. En el plano continental, el club alcanzó dos finales europeas, ambas perdidas ante el Liverpool: la final de la Copa de la UEFA de 1976 (derrota por 4-3 en el global) y la final de la Copa de Europa de 1978, en la que el Liverpool se impuso 1-0 en Wembley. Hasta hoy, ningún otro club belga ha disputado la final de la máxima competición continental de clubes.
Conocido como los "Blue-Blacks" (Blauw-Zwart), el equipo disputa sus partidos como local en el estadio Jan Breydel, construido a mediados de la década de 1970 como el Olympiastadion y compartido con su rival local, el Cercle Brugge. La rivalidad entre ambos clubes de la ciudad, conocida como el derbi de Brujas, es una de las más intensas del fútbol belga.
Actualmente, el Club Brugge sigue siendo uno de los dos clubes más laureados del país, con 19 títulos de liga, solo por detrás del RSC Anderlecht. El club participa con regularidad en la fase de grupos de la Liga de Campeones y combina de forma constante la competición al más alto nivel europeo con un modelo financiero basado en el desarrollo y la venta de jóvenes talentos prometedores, lo que lo convierte en uno de los clubes mejor gestionados de Bélgica.