Zenit Sankt Petersburg zalicza się do najbardziej utytułowanych i rozpoznawalnych klubów piłkarskich we współczesnym rosyjskim futbolu. Od 1936 roku reprezentuje fabrykę optyczno-mechaniczną LOMO, a jego historyczne błękitno-biało-niebieskie barwy nawiązują do tradycji branży przemysłowej Petersburga. Klub rozgrywa swoje mecze na obiekcie Gazprom Arena (znanym również pod historyczną i geograficzną nazwą Stadion Krestowski), zlokalizowanym na Wyspie Krestowskiej.
Największe sukcesy na arenie krajowej i międzynarodowej przypadają na XXI wiek, kiedy sponsorem strategicznym klubu został koncern energetyczny Gazprom. Drużyna ma w swoim dorobku 10 tytułów mistrza Rosji oraz jedno mistrzostwo ZSRR wywalczone w 1984 roku. Symboliczna dla potęgi klubu stała się era trenera Dicka Advocaata, który doprowadził zespół do największych międzynarodowych triumphs w historii rosyjskiej piłki klubowej.
W sezonie 2007/2008 Zenit Sankt Petersburg zdobył Puchar UEFA. W drodze po trofeum pokonał w półfinale Bayern Monachium 4:0, a w finale w Manchesterze wygrał 2:0 z Rangers FC po bramkach, które zdobyli Igor Denisow i Konstantin Zyrianow. Zwieńczeniem tego pasma sukcesów było wywalczenie Superpucharu Europy UEFA w sierpniu 2008 roku w Monako, gdzie rosyjski zespół pokonał Manchester United 2:1 po trafieniach Pawła Pogriebniaka oraz debiutującego wówczas Danny'ego.
W historii klubu kluczową rolę odegrali wybitni wychowankowie i reprezentanci kraju. Wśród nich wyróżniają się Andriej Arszawin oraz Aleksandr Kierżakow, którzy stworzyli jeden z najbardziej skutecznych duetów ofensywnych w historii ligi, a także bramkarz Wiaczesław Małafiejew, który spędził w zespole całą zawodową karierę. Współcześnie zespół utrzymuje czołową pozycję w rozgrywkach krajowych.