El CS Universitatea Craiova es el único club rumano que ha eliminado en competiciones europeas a un equipo de cada una de las cinco ligas más fuertes del continente: Inglaterra, Francia, Alemania, Italia y España. Ese hito lo logró la generación conocida como Craiova Maxima, la etapa dorada del club a finales de los años setenta y principios de los ochenta, con jugadores como Ilie Balaci, Rodion Cămătaru y el portero Silviu Lung. En la temporada 1982-83, tras eliminar a la Fiorentina, el Burdeos y el Kaiserslautern, la Universitatea se convirtió en el primer club rumano en alcanzar una semifinal europea, cayendo en la Copa de la UEFA ante un potente Benfica por la regla del gol en campo contrario, tras dos empates (0-0 en Lisboa y 1-1 en Craiova). Un año antes, el equipo también había llegado a cuartos de final de la Copa de Europa, donde fue eliminado por el Bayern de Múnich.
El club fue fundado el 5 de septiembre de 1948 por un grupo de profesores y estudiantes de la Universidad de Craiova, adoptando los colores blanco y azul que conserva hasta hoy. Como sección de fútbol del club universitario multideportivo de la ciudad, y hasta 1991, ganó cuatro campeonatos rumanos (1974, 1980, 1981 y 1991) y cinco Copas de Rumanía.
Tras la caída del comunismo, la sección de fútbol se separó del club público y fue privatizada. Después de varios cambios de propietario, pasó a manos del empresario Adrian Mititelu y compitió como FC Universitatea Craiova, pero los conflictos con la federación nacional y los problemas financieros llevaron a su exclusión de la liga en 2011, siendo finalmente disuelto el club.
En 2013 se produjo una doble reactivación. Las autoridades municipales, junto con el club público original, restablecieron la sección de fútbol bajo el nombre de CS Universitatea Craiova. Al mismo tiempo, Adrian Mititelu creó una nueva entidad, FC U Craiova 1948, que también reivindicaba ser la continuación del club histórico. Esto desencadenó una larga batalla legal por los derechos sobre el nombre, el escudo y el palmarés. Diversas resoluciones de los tribunales rumanos y de la Liga Profesionistă de Fotbal reconocieron finalmente al club respaldado por la ciudad como sucesor legal, otorgándole el histórico escudo del león y todo el palmarés conseguido entre 1948 y 1991, mientras que el FC U Craiova 1948 fue considerado una nueva entidad jurídica sin derecho a esos títulos, una disputa que aún hoy divide a la afición local en dos bandos.
Desde su refundación en 2013, el CS Universitatea Craiova juega en el estadio Ion Oblemenco, bautizado en honor al que fuera entrenador y leyenda del club, fallecido en 1996; el recinto fue reconstruido y reabierto en 2017. El club logró su primer título tras la refundación en 2018, al ganar la Copa de Rumanía, y sumó la Supercopa rumana en 2021.