Nazywany zielono-czarnymi (Groen-Zwart) Cercle Brugge należy do najstarszych i najbardziej zasłużonych klubów piłkarskich w Belgii. Został założony 9 kwietnia 1899 roku z inicjatywy absolwentów szkoły prowadzonej przez Zgromadzenie Braci Szkół Chrześcijańskich w Brugii. Od samego początku istnienia stowarzyszenie kładło ogromny nacisk na wartości edukacyjne oraz lokalną tożsamość, stanowiąc tradycyjną przeciwwagę dla drugiego wielkiego zespołu z tego samego miasta. W strukturach belgijskiego związku piłkarskiego klub otrzymał prestiżowy, bardzo niski numer rejestracyjny (Matrikel 12).
Złote lata w historii klubu przypadły na pierwszą połowę XX wieku, kiedy drużyna wywalczyła trzy mistrzostwa Belgii w latach 1911, 1927 i 1930. W tamtym okresie trzon zespołu stanowili tacy gracze jak Hector Goetinck, uważany za jedną z pierwszych wielkich legend belgijskiego futbolu, czy bramkarz Emile Hanse. Oprócz sukcesów ligowych klub dwukrotnie zdobywał Puchar Belgii – pierwszy raz w 1927 roku (sięgając po podwójną koronę), a po raz drugi w 1985 roku. W tym samym 1985 roku zawodnikiem zespołu był utalentowany napastnik Kalusha Bwalya, który w kolejnych latach stał się kluczową postacią drużyny i czołowym strzelcem ligi.
Na arenie międzynarodowej klub zapisał się w pamięci kibiców występem w Pucharze Zdobywców Pucharów w sezonie 1985/1986. W I rundzie belgiijska drużyna zmierzyła się z utytułowaną Boavistą. W pierwszym meczu w Brugii Cercle Brugge wygrał 3:2 po bramkach, które zdobyli Paul Courant, Geert Broeckaert oraz Kalusha Bwalya. Choć w rewanżu w Porto lepsza okazała się drużyna portugalska, wygrana u siebie pozostała jednym z najbardziej pamiętnych zwycięstw w europejskich pucharach w historii klubu.
Swoje domowe spotkania zespół rozgrywa na Jan Breydelstadion, obiekcie miejskim noszącym imię XIV-wiecznego bohatera z Brugii, który dzieli z lokalnym rywalem. W nowożytnej erze ważnym punktem zwrotnym dla struktury klubu stało się przejęcie większościowych udziałów w 2017 roku przez francuski AS Monaco. Współpraca ta zmieniła profil Cercle Brugge w nowoczesny ośrodek rozwoju młodych talentów, zachowując jednak unikalną tożsamość i ponadstuletnią tradycję w belgijskiej Pro League.